1185年（元暦2年）の壇ノ浦の戦いで平氏と源義経率いる源氏が戦った際に、安徳天皇が入水し草薙剣も赤間関（関門海峡）に水没したとされる。またこの時後鳥羽天皇は三種の神器が無い状態にも関わらず後白河法皇の院宣を根拠として即位している。
足利尊氏が後醍醐天皇の建武の新政に離反し、1336年（延元元年/建武3年）に光明天皇の北朝を立てて京都に室町幕府を開くが、後醍醐は、自分が北朝に渡した神器は贋物であり自己の皇位が正統であると主張して吉野（奈良県吉野郡吉野町）に南朝を開き南北朝時代が始まる。正平一統の後に南朝が一時京都を奪還して北朝の三上皇を拉致する際に神器も接収し、後光厳天皇はじめ北朝の天皇は後鳥羽天皇の先例にならい神器無しで即位している。南朝の北畠親房は「神皇正統記」で、君主の条件として血統のほかに君徳や神器の重要性を強調する、がしかし神器無しでの即位は後鳥羽天皇が後白河法皇の院宣により即位したという先例があり、三種の神器は即位の絶対条件ではない。
南朝が保有し続けた神器は、1392年（元中9年/明徳3年）に足利義満の斡旋により南北朝が合一された際に南朝の後亀山天皇から北朝の後小松天皇に渡った。
室町時代の1443年（嘉吉3年）に、南朝の遺臣が御所へ乱入し神器を奪う「禁闕の変」が起こり、勾玉が後南朝に持ち去られたままになるが、その後1458年（長禄2年）までに奪還されたと伝えられる。
明治時代には、南北両朝の皇統の正統性をめぐる南北朝正閏論と呼ばれる論争が起こるが、最終的には明治天皇が、南朝が三種の神器を保有していた事を根拠に南朝が正統であると決定する。
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